Модели ишемического инсульта (обзор)

Частота развития ишемического инсульта остается высокой во многих странах, несмотря на тенденцию снижения заболеваемости, обусловленной нарушениями мозгового кровообрашения. Недостаточные знания патогенеза, диагностики, клиники и лечения этого грозного заболевания. могут быть восполнены моделированием ишемического инсульта на животных, в частности грызунах (крысы, мыши).

Цель обзора. Обоснование выбора перспективной модели ишемического инсульта человека.

Из более 300 первично отобранных источников литературы различных баз данных (Scopus, Web of science, РИНЦ и др.) для анализа выбрали 84 источника, из них — 72 источника, опубликованных в течение последних лет (2015–2019 гг.). Критерием исключения источников служили малая информативность и устаревшие данные.

В обзоре рассмотрели 6 экспериментальных моделей острых нарушений мозгового кровообращения: окклюзия средней мозговой артерии, модель эмболического инсульта, фототромбоз, модели с использованием тромбина, эндотелина-1 и с применением электрокоагуляции средней мозговой артерии.

Привели факторы, влияющие на достоверность и воспроизводимость результатов исследования, связанные с соблюдением правил по размещению и акклиматизации животных, организации питания и ухода, с выбором метода анестезии и обезболивания, соблюдением асептики, мониторированием основных физиологических параметров на всех этапах эксперимента по моделированию ишемического инсульта, с гуманным выведением животных из эксперимента.

Сделали вывод о перспективности модели ишемического инсульта, основанной на окклюзии средней мозговой артерии, как наиболее приближенной к ишемическому инсульту у человека и позволяющей получать воспроизводимые результаты в эксперименте.

1. Guzik A., Bushnell C. Stroke Epidemiology and Risk Factor Management. Continuum (Minneap Minn). 2017; 23 (1, Cerebrovascular Disease): 15–39. DOI: 10.1212/CON.0000000000000416.

2. Thrift A.G., Howard G., Cadilhac D.A., Howard V.J., Rothwell P.M., Thayabaranathan T., Feigin V.L., Norrving B., Donnan G.A. Global stroke statistics: An update of mortality data from countries using a broad code of «cerebrovascular diseases». Int J Stroke. 2017; 12 (8): 796–801. DOI: 10.1177/1747493017730782.

3. Cadilhac D.A., Andrew N.E., Kilkenny M.F., Hill K, Grabsch B, Lannin NA, Thrift A.G., Anderson C.S., Donnan G.A., Middleton S., Grimley R. Improving quality and outcomes of stroke care in hospitals: Protocol and statistical analysis plan for the Stroke123 implementation study. Int J Stroke. 2018; 13 (1): 96–106. DOI: 10.1177/1747493017730741.

4. Wang W., Jiang B., Sun H., Ru X., Sun D., Wang L., Wang L., Jiang Y., Li Y., Wang Y., Chen Z., Wu S., Zhang Y., Wang D., Wang Y., Feigin V.L. NESSChina Investigators. Prevalence, Incidence, and Mortality of Stroke in China: Results from a Nationwide Population-Based Survey of 480 687 Adults. Circulation. 2017; 135 (8): 759–771. Available at:. DOI: 10.1161/CIRCULATIO-NAHA.116.025250. (accessed 22.02.2019).

5. Saber H., Amiri A., Thrift A.G., Stranges S., Bavarsad Shahripour R., Farzadfard M.T., Mokhber N., Behrouz R., Azarpazhooh M.R. Epidemiology of Intracranial and Extracranial Large Artery Stenosis in a Population-Based Study of Stroke in the Middle East. Neuroepidemiology. 2017; 48 (3-4): 188–192. DOI: 10.1159/000479519

6. Cruz C., Campuzano-Rincón J.C., Calleja-Castillo J.M., HernándezÁlvarez A., Parra M.D., Moreno-Macias H., Hernández-Girón C.Temporal Trends in Mortality from Ischemic and Hemorrhagic Stroke in Mexico, 1980–2012. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2017 Apr; 26 (4): 725–732. DOI: 10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2016.09.042

7. Узденский А.Б., Демьяненко С.В. Фототромботический инсульт Биохимия пенумбры. Ростов-на-Дону. 2016. ISBN 978-5-9275-2131-9.

8. Филимонов Д.А., Евтушенко С.К., Трубникова Н.Н., Белоцерковская М.А., Самойлов В.Г. Моделирование фокальной церебральной ишемии путем окклюзии средней мозговой артерии в дистальной и проксимальной ее частях. Вестник неотложной и восстановительной хирургии. 2018; 3 (1): 58–68.

9. Девятов А.А. Оценка репрезентативности показателей тяжести ишемического поражения мозга у крыс. Вопросы питания. 2016; 85 (S2): 230.

10. The IMPROVE Guidelines (Ischaemia Models: Procedural Refinements Of in Vivo Experiments. J Cereb Blood Flow Metab. 2017 Nov; 37 (11): 3488–3517. DOI: 10.1177/0271678X17709185. PMCID: PMC5669349. PMID: 28797196.

11. Wayman C., Duricki D.A., Roy L.A., Haenzi B., Tsai S.Y., Kartje G., Beech J.S., Cash D., Moon L. Performing Permanent Distal Middle Cerebral with Common Carotid Artery Occlusion in Aged Rats to Study Cortical Ischemia with Sustained Disability. J Vis Exp. 2016; (108): 53106. DOI: 10.3791/53106.

12. Fluri F., Schuhmann M.K., Kleinschnitz C. Animal models of ischemic stroke and their application in clinical research. Drug Des Dev Ther 2015; 9: 3445–3454. PMID: 26170628. PMCID: PMC4494187. DOI: 10.2147/DDDT.S56071

13. Durukan Tolvanen A., Tatlisumak E., Pedrono E., Abo-Ramadan U., Tatlisumak T.TIA model is attainable in Wistar rats by intraluminal occlusion of the MCA for 10min or shorter. Brain Res. 2017; 1663: 166–173. DOI: 10.1016/j.brainres.2017.03.010.

14. Crupi R., Di Paola R., Esposito E., Cuzzocrea S. Middle Cerebral Artery Occlusion by an Intraluminal Suture Method. Methods Mol Biol. 2018; 1727: 393–401. PMID: 29222799. DOI: 10.1007/978-1-4939-7571-6_31.

15. Pedder H., Vesterinen H.M., Macleod M.R., Wardlaw J.M. Systematic review and meta-analysis of interventions tested in animal models of lacunar stroke. Stroke. 2014; 45 (2): 563–570. DOI: 10.1161/STROKEAHA.113.003128.

16. Bailey E.L., McCulloch J., Sudlow C., Wardlaw J.M. Potential animal models of lacunar stroke: a systematic review. Stroke. 2009 Jun; 40 (6): e451–8. DOI: 10.1161/STROKEAHA.108.528430.

17. Sommer C.J. Ischemic stroke: experimental models and reality. Acta Neuropathol. 2017; 133 (2): 245–261. DOI: 10.1007/s00401-017-1667-0.

18. Grifoni E., Giglio D., Guazzini G., Cosentino E., Latini E., Dei A., Del Rosso A., Guarnaccia V., Baldini M., Bartolozzi M.L., Martinucci P., Sani F., Giordano A., Dainelli F., Maggi F., Giulietti C., Romagnoli M., Cinotti S., Schipani E., Murgida G.S., Di Martino S., Cozzi A., Carli Ballola A., Dacomo D., Valori D., Masotti L. Age-related burden and characteristics of embolic stroke of undetermined source in the real world clinical practice. J Thromb Thrombolysis. 2019 Sep 7. DOI: 10.1007/s11239-019-01951-5.

19. Kamel H., Healey J.S. Cardioembolic Stroke. Circ Res. 2017; 120 (3): 514–526. PMID: 28154101. PMCID: PMC5312810. DOI: 10.1161/CIRCRESAHA.116.308407.

20. Uzdensky A.B. Photothrombotic Stroke as a Model of Ischemic Stroke. Transl Stroke Res. 2018; 9 (5): 437–451. PMID: 29188434. DOI: 10.1007/s12975-017-0593-8.

21. Fiebig C., Keiner S., Ebert B., Schäffner I., Jagasia R., Lie D.C., Beckervordersandforth R.Mitochondrial Dysfunction in Astrocytes Impairs the Generation of Reactive Astrocytes and Enhances Neuronal Cell Death in the Cortex Upon Photothrombotic Lesion. Front Mol Neurosci. 2019; 12: 40. PMID: 30853890. PMCID: PMC6395449. DOI: 10.3389/fnmol.2019.00040.

22. Chen Y., Zhu W., Zhang W., Libal N., Murphy S.J., Offner H., Alkayed N.J. A novel mouse model of thromboembolic stroke. J Neurosci Methods. 2015; 256: 203–211. DOI: 10.1016/j.jneumeth.2015.09.013.

23. Katsumata M., Oki K., Tsukada N., Abe T., Itoh Y., Takahashi S., Suzuki N. Rivaroxaban Promotes Reduction of Embolus Size within Cerebrocortical Microvessels in a Mouse Model of Embolic Stroke. Keio J Med. 2018; 68 (3): 45–53. DOI: 10.2302/kjm.2018-0010-OA.

24. Fluri F., Schuhmann M.K., Kleinschnitz C. Animal models of ischemic stroke and their application in clinical research. Drug Des Devel Ther. 2015; 9: 3445–3454. PMID: 26170628. PMCID: PMC4494187. DOI: 10.2147/DDDT.S56071.

25. Dojo Soeandy C., Salmasi F., Latif M., Elia A.J., Suo N.J., Henderson J.T. Endothelin-1-mediated cerebral ischemia in mice: early cellular events and the role of caspase-3. Apoptosis. 2019; 24 (7–8): 578–595. PMID: 31073782. DOI: 10.1007/s10495-019-01541-z.

26. Fan J., Li Y., Fu X., Li L., Hao X., Li S. Nonhuman primate models of focal cerebral ischemia. Neural Regen Res. 2017; 12 (2): 321–328. PMID: 28400817. PMCID: PMC5361519. DOI: 10.4103/1673-5374.200815.

27. Llovera G., Roth S., Plesnila N., Veltkamp R., Liesz A. Modeling stroke in mice: permanent coagulation of the distal middle cerebral artery. J Vis Exp. 2014; (89): e51729. PMID: 25145316. PMCID: PMC4692348. DOI: 10.3791/51729.

28. Kamel H., Okin P.M., Elkind M.S., Iadecola C. Atrial Fibrillation and Mechanisms of Stroke: Time for a New Model. Stroke. 2016; 47 (3): 895–900. PMID: 26786114. PMCID: PMC4766055. DOI: 10.1161/STROKEAHA.115.012004

29. Kumar A., Aakriti., Gupta V. A review on animal models of stroke: An update. Brain Res Bull. 2016; 122: 35–44. PMID: 26902651. DOI: 10.1016/j.brainresbull.2016.02.016

30. European Commission. Directive 2010/63/EU of the European Parliament and of the Council of 22 September 2010 on the protection of animals used for scientific purposes. Official J Eur Union 2010; 53: 33–79.

31. Swallow J., Anderson D., Buckwell A.C., Harris T., Hawkins P., Kirkwood J., Lomas M., Meacham S., Peters A., Prescott M., Owen S., Quest R., Sutcliffe R., Thompson K.; Transport Working Group, Laboratory Animal Science Association (LASA). Guidance on the transport of laboratory animals. Lab Anim. 2005; 39 (1): 1–39. PMID: 15703122. DOI: 10.1258/0023677052886493

32. Shinozuka K., Tajiri N., Ischikava H., Tuazon J.P., Lee J.Y., Sanberg P.R., Zarriello S., Corey S., Kaneko Y., Borlongan C. Empathy in stroke rats is modulated by social settings. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2019; 1: 271678X19867908. DOI: 10.1177/0271678X19867908.

33. Mering S., Jolkkonen J. Proper housing conditions in experimental stroke studies-special emphasis on environmental enrichment. Front Neurosci. 2015; 9: 106. DOI: 10.3389/fnins.2015.00106. eCollection 2015.

34. Gomez-Smith M., Janik R., Adams C., Lake EM.,Thomason LAM., Jeffers MS., Stefanovic B., Corbett D. Reduced Cerebrovascular Reactivity and increased Resting Cerebral Pеrfusion in Rats Exposed to a Cafeteria Diet. Neuroscience. 2018. 371: 166–177. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2017.11.054.

35. Watanabe H., Sasatani M., Doi T., Masaki T., Satoh K., Yoshizumi M. Protective Effects of Japanese Soybean Paste (Miso) on Stroke in Stroke-Prone Sponteneously Hypertensive Rats (SHRSP). Am. J. Hypertens. 2017; 31 (1): 43–47. PMID: 28985324. DOI: 10.1093/ajh/hpx129.

36. Benakis C., Brea D., Caballero S., Faraco G., Moore J., Murphy M., Sita G., Racchumi G., Ling L., Pamer E.G., Iadecola C., Anrather J. Commensal microbiota affects ischemic stroke outcome by regulating intestinal gammadelta T cells. Nat Med. 2016 05 28; 22 (5): 516–523. DOI: 10.1038/nm.4068

37. Singh V., Roth S., Llovera G., Sadler R., Garzetti D., Stecher B., Dichgans M., Liesz A. Microbiota Dysbiosis Controls the Neuroinflammatory Response after Stroke. J Neurosci. 2016; 36 (28): 7428–7440. PMID: 27413153. PMCID: PMC6705544. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.1114-16.2016

38. Houlden A., Goldrick M., Brough D., Vizi E.S., Lénárt N., Martinecz B., Roberts I.S., Denes A. Brain injury induces specific changes in the caecal microbiota of mice via altered autonomic activity and mucoprotein production. Brain Behav Immun 2016; 57: 10–20. PMID: 27060191. PMCID: PMC5021180. DOI: 10.1016/j.bbi.2016.04.003

39. Winek K., Engel O., Koduah P., Heimesaat M.M., Fischer A., Bereswill S., Dames C., Kershaw O., Gruber A.D., Curato C., Oyama N., Meisel C., Meisel A., Dirnagl U. Depletion of cultivatable gut microbiota by broad-spectrum antibiotic pretreatment worsens outcome after murine stroke. Stroke. 2016; 47: 1354–1363. PMID: 27056982. PMCID: PMC4839545. DOI: 10.1161/STROKEAHA.115.011800

40. Trotman-Lucas M., Kelly M.E., Janus J., Gibson C.L. Middle Cerebral Artery Occlusion Allowing Reperfusion via Common Carotid Artery Repair in Mice. J. Vis. Exp. 2019; 143. PMID: 30735149. DOI: 10.3791/58191.

41. Yao Y., Nabika T. Standards and pitfalls of focal ischemia models in spontaneously hypertensive rats with a systematic review of recent articles. J.Transl. Med. 2012; 10: 139. PMID: 22770528. PMCID: PMC3579704. DOI: 10.1186/1479-5876-10-139

42. Misir M., Renic M., Mihalj M., Novak S., Drenjancevic I. Is shorter transient middle cerebral artery occlusion (t-MCAO) duration better in stroke experiments on diabetic female Sprague Dewely rats? Brain inj. 2016; 30 (11): 1390–1396. PMID: 27541599. DOI: 10.1080/02699052.2016.1195518

43. Thomas A., Detilleux J., Flecknell P., Sandersen C. Impact of Stroke Therapy Academic Industry Roundtable (STAIR) Guidelines on perianesthesia care for rat models of stroke: a meta-analysis comparing the years 2005 and 2015. PLoS One 2017; 12: e0170243. PMID: 28122007. PMCID: PMC5266292. DOI: 10.1371/journal.pone.0170243

44. Hoffmann U., Sheng., Ayata C., Warner D.S. Anessthesia in Experimental Stroke Research. Transl. Stroke Res. 2016; 7 (5) 358–367. DOI: 10.1007/s12975-016-0491-5.

45. Ruxanda F., Gal AF., Ratiu C., MIclaus V., Rus V., Oana LI. Comparative immunohistochemical assessment of the effect of repetitive anesthesia with isoflurane and sevoflurane on rat liver. Braz.J.Anesthesiol. 2016; 66 (5): 465–469. PMID: 27591459. DOI: 10.1016/j.bjane.2015.02.003

46. Romero A., Moreno A., Garcia J., Sanchez C., Santos M., Garcia J. Effects of sevoflurane on ventilator induced lung injury in a healthy lung experimental model. Rev. Esp. Anestesiol. Reanim. 2016; 63 (1): 22–28. PMID: 26143338. DOI: 10.1016/j.redar.2015.04.006

47. Hanci V., Gille K., Karakaya K., Yurtlu S., Akrolat M., Yuce M.F., Yuce F.Z., Turan I.O. Rectal dexmedetomidine in rats: evaluation of sedative and mucosal effects. Rev. Bras. Anestesiol. 2015; 65 (1): 1–6. PMID: 25497742. DOI: 10.1016/j.bjan.2013.09.004

48. Nai G.A., de Oliveira M.C., de Oliveira Tavares G., Pereira L.F., Soares N.D., Silva P.G. Evaluation of genotoxicity induced by repetitive administration of local anaesthetics: an experimental study in rats. Rev. Bras. Anestesiol. 2015; 65 (1): 21–26. DOI: 10.1016/j.bjan.2013.07.006.

49. Whittaker A.L, Howarth G.S. Use of spontaneous behaviour measures to assess pain in laboratory rats and mice: how are we progressing? Appl Anim Behav Sci 2014; 151: 1–12. DOI: 10.1016/j.applanim.2013.11.001

50. Sacerdote P., Franchi S., Panerai A.E. Non-analgesic effects of opioids: mechanisms and potential clinical relevance of opioid-induced immunodepression. Curr Pharm Des. 2012; 18: 6034–6042. PMID: 22747535. DOI: 10.2174/138161212803582469

51. Sauer M., Fleischmann T., Lipiski M., Arras.M. Buprenorphine via drinking water and combined oral-injection protocols for pain relief in mice. Appl Anim Behav Sci. 2016; 185: 103–112. DOI: 10.1016/j.applanim.2016.09.009

52. Kesici S., Kesici U., Ulusoy H., Ertukuner P., Turkmen A., Arda O. Effects of local anestethics on wound healing. Rev. Bras. Anestesiol. 2018; 68 (4): 375–382. DOI: 10.1016/j.bjan.2018.01.016.

53. Stanley D., Mason L.J., Mackin K.E., Srikhanta Y. Translocation and dissemination of commensal bacteria in post-stroke infection. Nat Med. 2016; 22: 1277–1284. DOI: 10.1038/nm.4194

54. Yenari M.A., Han H.S. Neuroprotective mechanisms of hypothermia in brain ischaemia. Nat Rev Neurosci. 2012; 13: 267–278. PMID: 22353781. DOI: 10.1038/nrn3174

55. Lee J.S., Song D.J., Hong J.H., Kim T.S., Joo S.P. Diverse Ischemic Postconditioning Protocols Affect the infarction Size in focal ischemic Stroke. J. Cerebrovasc. Neurosurg. 2018; 20 (3): 159–167. DOI: 10/7461/jcen.2018.20.3.159.

56. Balkaya M.G., Trueman R.C., Boltze J., Corbett D., Jolkkonen J. Behavioral outcome measures to improve experimental stroke research. Behav. Brain Res. 2018; 352: 161–171. PMID: 28760700. DOI: 10.1016/j.bbr.2017.07.039

57. Scherbakov N., Dirnagl U., Doehner W. Body weight after stroke: lessons from the obesity paradox. Stroke. 2011; 42: 3646–3650. PMID: 21960580. DOI: 10.1161/STROKEAHA.111.619163

58. Venna V.R., Xu Y., Doran S.J., Patrizz A., McCullough L.D. Social interaction plays a critical role in neurogenesis and recovery after stroke. Translational Psychiatry 2014; 4: e351. PMID: 24473442. PMCID: PMC3905235. DOI: 10.1038/tp.2013.128

59. Emik U., Unal Y., Arslan M., Demirel C.B. The effects of memantine on recovery, cognitive functions, and pain after propofol anesthesia. Braz. J. Anesthesiol. 2016; 66 (5): 485–491. PMID: 27591462. DOI: 10.1016/j.bjane.2015.03.002

60. Ifergane G., Boyko M., Frank D., Shiyntum H.N., Grinshpun J., Kuts R., Geva A., Kaplan Z., Zeldetz V., Cohen Y. Biological and Behavioral Patterns of Post-Stroke Depression in Rats. Can. J. Neurol. Sci. 2018; 45 (4): 451–461. PMID: 29880078. DOI: 10.1017/cjn.2017.302

61. Toman N.G., Grande A.W., Low W.C. Neural Repair in Stroke. Cell Transplant. 2019; 28 (9-10): 1123–1126. PMID: 31353939. PMCID: PMC6767877. DOI: 10.1177/0963689719863784

62. Xu P., Zhang X., Liu Q., Xie Y., Shi X., Chen J., Li Y., Guo H., Sun R., Hong Y., Liu X., Xu G. Vicroglial TREM-1 receptor mediates neuroinflammatory injury via interaction with SYK in experimental ischemic stroke. Cell Death Dis. 2019; 10 (8): 555. DOI: 10.1038/s414419-019-1777-9.

63. Cardenas-Rivera A., Campero-Romero A.N., Heras-RomeroY., Penagos-Puig A., Rincon-Heredia R., Tovar-Y-Romo L.B. Early Post-stroke Activation of Vascular Endothelial Growth Factor Receptor 2 Hinders the Receptor 1-Dependent Neuroprotection Afforded by the Endogenous Ligand. Front Cell Neurosci. 2019; 13: 270. DOI: o10.3389/fncel.2019.00270

64. Altintas O., Ozgen Altintas M., Kumas M., Asil T. Neuroprotective effect of ischemic preconditioning via modulating the expression of cerebral miRNAs against transient cerebral ischemia in diabetic rats. Neurol. Res. 2016: 38 (11): 1003–1011. PMID: 27635859. DOI: 10.1080/01616412.2016.1232013

65. Xing Y., Yang S.D., Wang M.M., Dong F., Feng Y.S., Zhang F. Electroacupuncture Alleviated Neuronal Apoptosis Following Ischemic Stroke in Rats via Midkine and ERK/JNK/p38 Signaling Pathway. J.Mol. Neurosci. 2018; 66 (1): 26–36. DOI: 10.1007/s12031-018-1142-y.

66. Altintas O., Kumas M., Altintas M. Neuroprotective effect of ischemic preconditioning via modulating the expression of adropin and oxidative markers against transient cerebral ischemia in diabetic rats. Peptides. 2016; 79: 31–38. PMID: 27020247. DOI: 10.1016/j.peptides.2016.03.011

67. McDonough A., Weinstein J.R. The role micrjglia in ischemic preconditioning. Glia. 2019; 68 (3), 455-471. PMID: 31386233. DOI: 10.1002/glia.23695

68. Ли М., Зоу З.-П., Сан М., Као Л., Чен Дж., Кин И.-Т., Гу Дж.-Г., Хан Ф., Шенг Р., Ву Дж.-Л., Динг И., Кин З.-Г. Восстановленный никотинамидадениндинуклеотид-фосфат, продукт пентозофосфатного пути, может быть новым перспективным препаратом для лечения ишемического инсульта. Журнал национальной ассоциации по борьбе с инсультом /STROKE/. 2016; 1 (41): 44–54. ID: 25774752.

69. Safari A., Fazeli M., Namavar MR., Tanideh N., Jafari P., Borhani-Haghighi A. Therapeutic effects of oral dimethyl fumarate on stroke induced by middle cerebral artery occlusion: An animal experimental study. Restor Neurol. Neurusci. 2017; 35 (3): 265–274. PMID: 28506000. DOI: 10.3233/RNN-160670

70. Wang S., Gu X., Paudal R., Wei L., Dix T.A.,Yu S.P., Zhang X. Longitudenal MRI evakuation of neuroprotective effects of pharmacologically induced hypothermia in experimental ischemic stroke. Magn. Reson. Imaging. 2017; 40: 24–30. DOI: 10.1016/mri.2017.03.011.

71. Vahidinia Z., Alipour N., Atlasi M.A., Naderian Y., Beyer C., Azami Tameh F. Gonadal steroids block the calpain-1-dependent intrinsic pathway of apoptosis in an experimental rat stroke model. Neurol. Res. 2017; 39 (1): 54–64. PMID: 27832728. DOI: 10.1080/01616412.2016.1250459

72. Острова И.В., Голубева Н.В., Кузовлев А.Н., Голубев А.М. Прогностическая значимость и терапевтический потенциал мозгового нейротрофическго фактора BDNF при повреждении головного мозга (обзор). Общая реаниматология. 2019; 15 (1): 70–86. DOI: 10.15360/1813-9779-2019-1-70-86

73. Голубев А.М., Петрова М.В., Гречко А.В., Захарченко В.Е., Кузовлев А.Н., Ершов А.В. Молекулярные маркеры ишемического инсульта. Общая реаниматология. 2019; 15 (5): 11–22. DOI: 10.15360/1813-9779-2019-5-11-22

74. Шевелев О.А., Петрова М.В., Саидов Ш.Х., Ходорович Н.А., Прадхан П. Механизмы нейропротекции при церебральной гипотермии (обзор). Общая реаниматология. 2019; 15 (6): 94–114. DOI: 10.15360/1813-9779-2019-6-94-114.

75. Zhao C.S., Li H., Wang Z., Chen G. Potential application value of xenon in stroke treatment. Med Gas Res. 2018; 8 (3): 116–120. PMID: 30319767. PMCID: PMC6178644. DOI: 10.4103/2045-9912.241077

76. Koziakova M., Harris K., Edge C.J., Franks N.P., White I.L., Dickinson R. Noble gas neuroprotection: xenon and argon protect against hypoxic-ischaemic injury in rat hippocampus in vitro via distinct mechanisms. Br J Anaesth. 2019 Nov; 123 (5): 601–609. PMID: 31470983. PMCID: PMC6871267. DOI: 10.1016/j.bja.2019.07.010

77. Miao Y.F., Peng T., Moody M.R., Klegerman M.E., Aronowski J., Grotta J., McPherson D.D., Kim H., Huang S.L. Delivery of xenon-containing echogenic liposomes inhibits early brain injury following subarachnoid hemorrhage. Sci Rep. 2018; 8 (1): 450. PMID: 29323183. PMCID: PMC5765033. DOI: 10.1038/s41598-017-18914-6

78. Klegerman M.E., Moody M.R., Hurling J.R., Peng T., Huang S.L., McPherson D.D. Gas chromatography/mass spectrometry measurement of xenon in gas-loaded liposomes for neuroprotective applications. Rapid Commun Mass Spectrom. 2017; 31 (1): 1–8. PMID: 27689777. PMCID: PMC5154815. DOI: 10.1002/rcm.7749

79. David H.N., Haelewyn B., Risso J.J, Colloc’h N., Abraini J.H. Xenon is an inhibitor of tissue-plasminogen activator: adverse and beneficial effects in a rat model of thromboembolic stroke. J Cereb Blood Flow Metab. 2010; 30 (4): 718–728. PMID: 20087367. PMCID: PMC2949169. DOI: 10.1038/jcbfm.2009.275

80. Hoffmann U., Sheng H., Ayata C., Warner D.S. Anesthesia in Experimental Stroke Research. Transl Stroke Res. 2016; 7 (5): 358–367. PMID: 27534542. PMCID: PMC5016251. DOI: 10.1007/s12975-016-0491-5

81. Лалетин В.С., Быков Ю.Н. Общие анестетики как фактор эффективной нейропротекции в моделях ишемического инсульта. Биомед Хим. 2015 июль-август; 61 (4): 440–448. DOI: 10.18097/PBMC20156104440.

82. Liu T.J., Zhang J.C., Gao X.Z., Tan Z.B., Wang J.J., Zhang P.P., Cheng A.B., Zhang S.B. Effect of sevoflurane on the ATPase activity of hippocampal neurons in a rat model of cerebral ischemia-reperfusion injury via the cAMP-PKA signaling pathway. J Med Sci. 2018; 34 (1): 22–33. DOI: 10.1016/j.kjms.2017.09.004.

83. Liu J.J., Pan S.Y. Protective effects of estrogen combined with sevoflurane in an experimental model of cerebral infarction and focal cerebral ischemia-reperfusion injury. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2016; 20 (9): 1839–1844. PMID: 27212178.

84. Zhang Y., Shan Z., Zhao Y., Ai Y. Sevoflurane prevents miR-181a-induced cerebral ischemia/reperfusion injury. Chem Biol Interact. 2019; 308: 332–338. PMID: 31170386. DOI: 10.1016/j.cbi.2019.06.008